THALASSIONEMA BACILLARE (HEIDEN) KOLBE (THALASSIONEMATACEAE, BACILLARIOPHYCEAE): UNA ESPECIE HASTA AHORA CASI DESCONOCIDA PARA LAS AGUAS CHILENAS PERO COMÚN EN EL FITOPLANCTON COSTERO DE LA ZONA NORTE

T. nitzschioides es la especie más citada para el país, y de acuerdo con Rivera (1983), Rivera et al. (1990), Koizumi (1990), Vera et al. (1996), Avaria et al. (1999), Avaria et al. (2003) y Avaria et al. (2004) se le ha encontrado hasta los 58^o 54’ S siendo más abundante al sur de los 33^o S (Rivera et al., 2004). T. frauenfeldii es la segunda especie más señalada para las aguas chilenas (a veces como Thalassiothrix frauenfeldii (Grunow) Grunow), y se le ha encontrado entre los 18^o 28’ S y los 54^o 24’ S (Rivera, 1983; Rivera et al., 1990; Avaria et al., 2003). Recientemente, Rivera et al. (2004) citaron por primera vez para Chile a T. pseudonitzschioides sobre la base de material recolectado en el norte del país (bahía de Iquique, 20^o 12’ S, 70^o 10’ W). En Chile este taxón posiblemente ha sido hasta ahora confundido con T. nitzschioides en los análisis rutinarios de obser vación y conteo de fitoplancton marino. Finalmente, existe sólo una cita de T. bacillare para las aguas chilenas. Romero & Hebbeln (2003), al estudiar muestras de sedimento super ficial encuentran esta especie en el sector comprendido entre los 22^o S y los 29^o S. En ese trabajo los autores no informan sobre la ubicación exacta de este hallazgo ni presentan dibujos o fotomicrografías de la especie, que es clasificada como un taxón propio de aguas tropicales y subtropicales.

El análisis de muestras de fitoplancton marino recolectadas a lo largo de la costa chilena que contienen representantes del género Thalassionema, reveló en muchas de ellas, la presencia de T. bacillare. Sobre la base de observaciones llevadas a cabo con microscopía fotónica y electrónica de barrido, en este trabajo se describen e ilustran las principales características morfológicas de esta especie, que estuvo presente en muestras recolectadas entre los 18^o 16’ S y los 36^o 42’ S. Sus atributos son comparados con los existentes en las restantes especies del género presentes en aguas chilenas (T. nitzschioides, T. pseudonitzschioides). Además, la revisión del material chileno estudiado previamente por otros autores nacionales permite señalar que la especie T. bacillare, y células de gran tamaño de T. nitzschioides, han sido reiteradamente confundidas con T. frauenfeldii, taxon no encontrado en el abundante material utilizado en este estudio.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se analizaron 88 muestras de fitoplancton marino que contienen representantes del género Thalassionema, depositadas en la Colección Diatomológica de la Universidad de Concepción, Chile (DIAT-CONC). Este material fue recolectado a lo largo de la costa chilena en diferentes años y por distintas expediciones, y comprende el área entre los 18 ^o 16’ S y los 54^o 30’ S (Tabla I).

Las muestras fueron lavadas, oxidadas y preparadas para su observación en los microscopios fotónico (LM) y electrónico de barrido (MEB) siguiendo los métodos propuestos por Hasle & Fryxell (1970). El microscopio fotónico empleado fue un Zeiss Fotomicroscopio III. Las observaciones con el microscopio electrónico de barrido fueron realizadas en el Laboratorio de Microscopía Electrónica de la Universidad de Concepción, usando un ETEC Autoscan U-1. Las principales características morfométricas y morfológicas de las especies de Thalassionema citadas en este trabajo se presentan en la Tabla II. La terminología empleada está de acuerdo con la propuesta por Anonymous (1975), Ross et al. (1979) y Hasle (2001).

RESULTADOS

Las células de T. bacillare se presentaron formando colonias en forma de abanico (Fig. 1). Se observaron cadenas de hasta doce individuos, unidos entre sí por mucílago secretado en uno de los extremos valvares. Las células midieron entre 93 y 226 µm de largo, llevan numerosos cloroplastos de pequeño tamaño y en vista conectival son derechas o levemente curvadas (Fig. 2).

Las valvas son angostamente lineares con un leve ensanchamiento de la parte central (2,5-4 µm de ancho, Figs. 3, 6, 8), característica que es variable respecto a su longitud y ubicación. Este ensanchamiento es usualmente pequeño y levemente desplazado hacia un extremo valvar (Fig. 18), pero también se obser vó valvas donde es más grande y alargado hacia ambos extremos valvares (Figs. 12-17).

Generalmente, los extremos valvares de una célula son ostensiblemente diferentes entre sí (Figs. 3, 6, 18). Mientras uno de ellos es más ensanchado, levemente capitado (2-2,8, usualmente 2,3 µm de ancho, Figs. 4, 7, 20, 22), el otro es más angosto (1,2-2,4, generalmente 1,5 µm de ancho) y presenta márgenes paralelos (Figs. 5, 9, 19, 21, 25). Sin embargo, en algunas valvas esta diferencia no es tan evidente (Figs. 10-17). Externamente el extremo más angosto presenta dos pequeñas espinas, no visibles con el microscopio fotónico, separadas entre sí por la abertura del proceso labiado (Figs. 19, 25).

Las valvas exhiben una corrida marginal de aréolas situadas entre la cara valvar y el manto. El sternum es por lo tanto bastante ancho (Fig. 24). Internamente el foramen de las aréolas es pequeño (Figs. 21-23); externamente éstas se abren en depresiones con forma subcircular, que están cruzadas por barras silíceas en forma de “Y” (Figs. 19-20, 24-25). Aréolas 7-9, generalmente 7-8 en 10 µm, pero más numerosas en los extremos.

Existe un proceso labiado en cada extremo valvar; externamente presenta una abertura circular (Figs. 19, 25) e internamente sus labios se orientan en forma paralela al eje apical de la célula (Figs. 21-22).

DISCUSIÓN

La variabilidad morfológica observada en el material chileno de Thalassionema bacillare, referida fundamentalmente al contorno valvar, fue también mencionada por Hasle & Mendiola (1967) al describir a esta especie sobre la base de material recolectado frente a la costa peruana. En ese material, y además de cadenas con forma de abanico, las autoras también encontraron ocasionalmente a la especie formando cadenas con forma de zig-zag, ausentes en el material chileno. Sin embargo, las restantes características presentes en nuestro material coinciden con aquellas descritas por Hasle (2001) para la especie en su revisión de la familia Thalassionemataceae.

Tabla I. Muestras estudiadas y especie (s) del género Thalassionema presente (s). Table I. Samples examined and Thalassionema species found.

T. bacillare difícilmente puede ser confundido con los restantes taxones del género presentes en aguas chilenas si se presta atención a algunas características valvares, la mayoría de las cuales son visibles incluso mediante microscopía fotónica. Es típico de esta especie poseer un contorno valvar linear con la parte central algo ensanchada, extremos usualmente de forma y tamaño diferente, presencia de dos pequeñas espinas en el extremo más angosto (no visibles con microscopía fotónica) y la forma subcircular de las aréolas valvares (Tabla II).

No obstante, en varias publicaciones relacionadas con el fitoplancton marino de Chile

T. bacillare fue identificada como T. frauenfeldii. Esto fue comprobado al revisar el material recolectado en el área de Valparaíso que fue analizado previamente por Avaria (1965, 1971), Alvial & Avaria (1982) y Avaria & Muñoz (1982), y en la bahía de Concepción por Rivera (1969) (Tabla I). Aunque T. frauenfeldii también puede formar colonias con aspecto de abanico, e incluso a veces con forma de zig-zag, las células presentan un contorno valvar diferente al poseer un extremo puntiagudo y el otro obtuso-redondeado, y ensanchamientos de la valva en la parte central y antes del extremo puntiagudo (Hallegraeff 1986, Hasle 2001).

En trabajos recientes de Vera et al. (1996), relacionado con el fitoplancton de los fiordos adyacentes a Campos de Hielo Sur, de Cassis et al. (2002) en la zona de Aysén, de Avaria et al. (2003, 2004) sobre el microfitoplancton de la zona estrecho de Magallanes-cabo de Hornos y golfo Cor-covado-estero Elefantes respectivamente, se cita nuevamente a T. frauenfeldii para esas zonas. La revisión de ese material (Tabla I) nos permite establecer la ausencia total en ellas de T. frauenfeldii, pero sí la presencia de células de gran tamaño de

T. nitzschioides (usualmente con el eje apical entre 60 y 93 µm de largo (Tabla II). Esta especie difiere de T. frauenfeldii por poseer valvas lineares a lanceoladas y extremos de la misma forma (Figs. 26-30; Hasle & Syvertsen, 1996). Por otra parte, Thalassionema pseudonitzschioides difiere de T. bacillare y de T. nitzschioides por la forma de las valvas y especialmente de los extremos valvares (Tabla II). Estos tienen diferente forma (Figs. 3336), y mientras uno de ellos lleva una prolongación silícea en forma de punta de flecha (Fig. 38) el otro presenta un tubo corto (Fig. 36, flecha).

Tabla II. Principales características morfométricas y morfológicas de las especies de Thalassionema presentes en la costa chilena. Table II. Principal morphometric and morphological features of the Thalassionema species present off the Chilean coast.

Thalassionema frauenfeldii, definida por Simonsen (1974) como un taxón propio de aguas tropicales/subtropicales a cálidas/temperadas, no fue encontrada en las muestras recolectadas en aguas chilenas y hasta ahora tampoco ha sido citada para la costa peruana.

Thalassionema bacillare fue encontrado en 29 de las 88 muestras analizadas, siendo frecuente en el material recolectado entre los 18^o 16’ S (alrededores de Arica) y los 33^o 02’ S (bahía de Valparaíso), y más bien rara en las muestras provenientes de los 36^o 42’ S (bahía de Concepción). En la bahía de Valparaíso se presenta todos los años durante gran parte del ciclo anual, asociada a temperaturas altas y estabilidad de la columna de agua, y en concentraciones que rara vez superan los valores de 1.000 cél L^–1 (Avaria, 1971; Avaria & Oreallana, 1975; Avaria & Muñoz, 1982). La revisión de la base de datos de los cruceros Marchile-Erfen (Avaria & Muñoz, 1987), realizados entre Arica (18^o 30’ S) y Chañaral (26^o 20’ S), desde la costa hasta 200 mn., permite afirmar que T. bacillare incrementa su frecuencia y abundancia de Valparaíso al norte, y que fue muy abundante durante el evento El Niño 1982-83 (Crucero Marchile XIV-Er fen V), contrastando con la extrema escasez de T. nitzschioides, que prácticamente desaparece del plancton nerítico.

Thalassionema nitzschioides se distribuye a lo largo de toda la costa chilena siendo común en el fitoplancton de la bahía de Valparaíso, pero siempre asociada a bajas temperaturas y a mezcla vertical turbulenta de la columna de agua, alcanzando concentraciones que superan a 400.000 cél L^–1 (Avaria, 1971; Avaria & Orellana, 1975; Avaria & Muñoz, 1982). Romero et al. (2003), basados en el análisis de sedimentos recolectados entre los 22^o y 44^o S a lo largo de la costa de Chile, informan de un incremento de

T. nitzschioides a partir de los 33^o S. El taxón presenta dos máximos de abundancia, a los 35^o 36^o S y 38^o -41^o S y conforma, junto con Skeletonema costatum y el género Chaetoceros, la asociación de especies de surgencia costera identificada por los autores. T. nitzschioides también es muy abundante en la zona de fiordos comprendida entre Puerto Montt (41^o 33’ S) y cabo de Hornos (56^o 00’ S) (Vera et al., 1996; Avaria et al., 1997, 1999, 2003, 2004), alcanzando valores de 800.000 cél L^–1 en el canal Costa y estero Elefantes (Avaria et al., 1997), presentándose en más del 90% de las muestras analizadas en primavera (Avaria et al., 2004). En la zona entre el golfo de Penas (47^o 37’ S) y el canal Smith (52^o 01’ S), en las cercanías del estrecho de Magallanes, T. nitzschioides conforma el grupo de especies más importantes del fitoplancton del área, cuya abundancia superó el promedio del número total de individuos de todas las especies presentes en las muestras (Avaria et al., 1999), y desde el estrecho de Magallanes (52^o 58’ S) hasta el cabo de Hornos (56^o 00’ S) fue considerado como uno de los taxones que alcanzó mayores índices de abundancia relativa (Avaria et al., 2003).

Finalmente,Thalassionema pseudonitzschioides fue encontrada sólo en material proveniente de la zona norte de Chile. Además de las muestras recolectadas en la bahía de Iquique (20^o 12’ S), previamente estudiadas por Rivera et al. (2004), también fue observada algo más al norte (18^o 30’ S). En todas ellas, la especie presentó bajos índices de abundancia relativa.

Figs. 1-12: Thalassionema bacillare, LM. Escala = 10 µm, excepto Figs. 1-2 = 50 µm. Figs. 1-2. Colonias en forma de abanico, células algo curvadas en vista conectival. Fig. 3: Célula con contorno valvar típico. Fig. 4: Extremo valvar ensanchado. Fig. 5: Extremo más angosto. Fig. 6: Valva con la par te central levemente ensanchada, extremos heteropolares. Fig. 7: Extremo valvar ensanchado. Fig. 8: Ensanchamiento central. Fig. 9: Extremo valvar angosto. Figs. 10-12. Valva con dilatación central más grande, y con extremos no claramente diferenciados entre sí. Figs. 1-12: Thalassionema bacillare, LM. Scale bars = 10 µm, except Figs. 1-2 = 50 µm. Figs. 1-2: Fan-shaped colonies; cells slightly cur ved in girdle view. Fig. 3: Cell with typical valve shape. Fig. 4: Expanded valve pole. Fig. 5: Narrowed valve pole. Fig. 6: Valve with inflated middle part; valve ends dissimilar in shape. Fig. 7: Expanded valve pole. Fig. 8: Inflated middle part. Fig. 9: Narrowed valve pole. Figs. 10-12: Valve with a more expanded middle part and with valve ends not clearly dissimilar in shape.

Figs. 13-25: Thalassionema bacillare, SEM. Figs. 13-18, escala = 10 µm; Figs. 19-20, escala = 5 µm; Figs. 21-25, escala = 1 µm. Figs. 13-17. Valvas con dilatación central más grande y extremos valvares no claramente diferenciados entre sí. Fig. 18. Dilatación central típica, algo desplazada hacia un extremo valvar. Fig. 19. Vista exterior de extremo valvar angosto con dos espinas. Fig. 20. Extremo valvar ensanchado. Figs. 21-23. Vista interna de ambos extremos valvares, cada uno con un proceso labiado, y de la parte media de la valva. Fig. 24. Vista externa de aréolas, de forma subcircular y con una barra silícea en forma de “Y”. Fig. 25. Extremo valvar angosto con dos espinas y abertura externa del proceso labiado. Figs. 13-25: Thalassionema bacillare, SEM. Figs. 13-18, Scale bars = 10 µm; Figs. 19-20, Scale bars = 5 µm; Figs. 21-25, Scale bars = 1 µm. Figs. 13-17. Valves with a more expanded middle part and valve ends not clearly dissimilar in shape. Fig. 18. Valve with typical inflated middle par t somewhat closer to one pole. Fig. 19. External view of narrowed pole with two spines. Fig. 20. Expanded valve pole. Figs. 21-23. Internal view of both valve poles each with a labiate process, and of the middle valve par t. Fig. 24. External view of subcircular areolae crossed by Y-shaped strings. Fig. 25. Narrowed valve pole with two spines and the external pore of the labiate process.

Figs. 26-38: Thalassionema nitzschioides y T. pseudonitzschioides, SEM, excepto Fig. 33, LM. Figs. 26-28, 33, 36, escala = 5 µm; Figs. 29-32, 34-35, 37-38, escala = 1 µm. Figs. 26-32. T. nitzschioides. Figs. 26-27. Vistas internas. Valvas isopolares; procesos labiados paralelos al eje apical. Figs. 28-30. Vista externa de valva linear, extremos redondeados, isopolares. Fig. 31. Aréolas con barra silícea en forma estrella- da. Fig. 32. Aréolas en el extremo valvar. Figs. 33-38. T. pseudonitzschioides. Fig. 33. Valva con extre- mos heteropolares. Figs. 34-35. En los extremos valvares los procesos labiados se orientan oblicuos al eje apical. Fig. 36. Vista externa de valva con extremos heteropolares; corto tubo en un extremo (fle- cha). Fig. 37. Aréolas con barra silícea en forma de “Y”. Fig. 38. Extremo con prolongación en forma de punta de flecha. Figs. 26-38: Thalassionema nitzschioides y T. pseudonitzschioides, SEM, excepto Fig. 33, LM. Figs. 26-28, 33, 36, Scale bars = 5 µm; Figs. 29-32, 34-35, 37-38, Scale bars = 1 µm. Figs. 26-32. T. nitzschioides. Figs. 26- 27. Internal views. Isopolar valves; labiate process oriented parallel to the apical axis. Figs. 28-30. External view of linear valve with rounded isopolar end. Fig. 31. Areolae crossed by branched bars. Fig. 32. Areolae in one valve end. Figs. 33-38. T. pseudonitzschioides. Fig. 33. Valve with heteropolar ends. Figs. 34-35. Internal view of ends. Labiate processes are oblique to the apical axis. Fig. 36. External view of heteropolar valve; note a short tube at one end (arrowed). Fig.37. Areolae crossed by simple Yshaped bars. Fig. 38. Pole of a valve with a arrow-shaped protrusion.

|

 

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen las obser vaciones y sugerencias planteadas por dos evaluadores anónimos y la colaboración del Personal del Laboratorio de Microscopía Electrónica de la Universidad de Concepción.

REFERENCIAS

ALVIAL, A. & S. AVARIA. 1982. Proliferación de primavera del fitoplancton en la bahía de Valparaíso. II. Dinámica de las comunidades. Rev. Biol. Mar., Valparaíso, 18: 1-56.

ANONYMOUS. 1975. Proposals for standardization of diatom terminology and diagnoses. Nova Hedwigia, Beih., 53: 323-354.

AVARIA, S. 1965. Diatomeas y Silicoflagelados de la bahía de Valparaíso. Rev. Biol. Mar., Valparaíso, 12: 61-119.

AVARIA, S. 1971. Variaciones mensuales del fitoplancton de la bahía de Valparaíso. Rev. Biol. Mar., Valparaíso, 14: 15-43.

AVARIA, S. & E. ORELLANA. 1975. Estudios de ecología fitoplanctónica en la bahía de Valparaíso III. Fitoplancton 1972-73. Rev. Biol. Mar., Valparaíso, 15(3): 207-226.

AVARIA, S. & P. MUÑOZ. 1982. Producción actual, biomasa y composición esporádica del fitoplancton de la bahía de Valparaíso en 1979. Rev. Biol. Mar., Valparaíso, 18: 129-157.

AVARIA, S. & P. MUÑOZ. 1987. Effects of the 19821983 El Niño on the Marine Phytoplankton off Northern Chile. J. Geophys. Res., 92 (C-13): 14.369-14.382.

AVARIA, S., D. CASSIS, P. MUÑOZ & P. VERA. 1997. Distribución del microfitoplancton marino en aguas interiores del sur de Chile en octubre de 1995. Cienc. Tecnol. Mar, 20: 107-123.

AVARIA, S., L. JORQUERA, P. MUÑOZ & P. VERA. 1999. Distribución del microfitoplancton marino en la zona de aguas interiores comprendida entre el golfo de Penas y el estrecho de Magallanes, Chile, en la primavera de 1996 (Crucero CIMAR 2 Fiordos). Cienc. Tecnol. Mar, 22: 81-110.

AVARIA, S., C. CÁCERES, P. CASTILLO & P. MUÑOZ. 2003. Distribución del microfitoplancton marino en la zona estrecho de Magallanes-cabo de Hornos, Chile, en la primavera de 1988 (Crucero CIMAR 3 Fiordos). Cienc. Tecnol. Mar, 26: 79-96.

AVARIA, S., C. CÁCERES & P. MUÑOZ. 2004. Distribución del microfitoplancton marino entre el golfo Corcovado y el estero Elefantes en la primavera de 1998 y en el verano de 1999 (Crucero CIMAR 4 Fiordos). Cienc. Tecnol. Mar, 27: 17-47.

CASSIS, D., P. MUÑOZ & S. AVARIA. 2002. Variación temporal del fitoplancton entre 1993 y 1998 en una estación fija del seno Aysén, Chile (45^o 26’ S, 73^o 00’ W). Rev. Biol. Mar. Oceanogr., 37(1): 43-65.

CLEVE, P. T. & A. GRUNOW. 1880. Beiträge zur Kenntniss der arctischen Diatomeen. K. Svensk.Akad. Förhand., 17: 1-121.

HALLEGRAEFF, G. M. 1986. Taxonomy and morphology of the marine plankton diatoms Thalassionema and Thalassiothrix. Diatom Research, 1: 57-80.

HASLE, G. R. 2001. The marine, planktonic diatom family Thalassionemataceae: Morphology, taxonomy and distribution. Diatom Research, 16: 1-82.

HASLE, G. R. & B. R. E. MENDIOLA. 1967. The fine structure of some Thalassionema and Thalassiothrix species. Phycologia, 6: 107-125.

HASLE, G. R. & G. A. FRYXELL. 1970. Diatoms: cleaning and mounting for light and electron microscopy. Trans. Amer. Microscop. Soc., 89: 469-474.

HASLE, G. R. & E. E. SYVERTSEN. 1996. Marine Diatoms. In: C.R. Thomas (ed.), Identifying Marine Diatoms and Dinoflagellates, Academic Press, San Diego, pp. 5-385.

KOIZUMI, I. 1990. Miocene to Pliocene marine Diatoms from Caleta Herradura de Mejillones Section, Chile. Reports of Andean Studies, Shizuoka University, 3: 17-32.

KOLBE, R.W. 1955. Diatoms from equatorial Atlantic cores. Reports of the Swedish deep-Sea Expedition, 7: 150-184.

KRASSKE, G. 1941. Die Kieselalgen des chilenischen Küstenplanktons. Ar ch. Hydrobiol. 38: 260-287.

MERESCHKOWSKY, C. 1902. Liste des Diatomées de la Mer Noire. Scripta Botanica Hor ti Universitatis Petropolitanae, 19: 50-88.

REID, F. M. H. & F. E. ROUND. 1988. The antarctic diatom Synedra reinboldii: Taxonomy, ecology and transference to a new genus, Trichotoxon. Diatom Research, 2: 219-227.

RIVERA, P. 1969. Sinopsis de las diatomeas de la bahía de Concepción, Chile. Gayana (Bot.), 18: 1-112.

RIVERA, P. 1983. A Guide for References and Distribution for the Class Bacillariophyceae in Chile between 18^o 28’S and 58^o S. Bibliotheca Diatomologica, 3: 1-386.

RIVERA, P., M. GEBAUER & H. L. BARRALES. 1990. A Guide for References and Distribution for the Class Bacillariophyceae in Chile between 18^o 28’ S and 58^o S. Part II. Data from 1982 to 1988. Gayana (Bot.), 46: 155-198.

RIVERA, P., F. CRUCES & S. AVARIA. 2004. Primer registro de Thalassionema pseudonitzschioides (Schuette & Schrader) Hasle (Thalassionemataceae, Bacillariophyceae) en el Pacífico Suroriental frente a la costa de Chile. Gayana (Bot.), 61(2): 73-75.

ROMERO, O. & D. HEBBELN. 2003. Biogenic silica and diatom thanatocoenosis in surface sediments below the Perú-Chile Current: controlling mechanisms and relationship with productivity of surface waters. Mar. Micropaleontol., 48: 71-90.

ROSS, R., E. J. COX, N. I. KARAYEVA, D. G. MANN, T. B. B. PADDOCK, R. SIMONSEN & P. A. SIMS. 1979. An amended terminology for the siliceous components of the diatom cell. Nova Hedwigia, 64: 513-533.

SIMONSEN, R. 1974. The diatom plankton of the Indian Ocean Expedition of RV “Meteor” 19641965. “Meteor” Forschungsergebnisse Reihe D, 19: 1-107.

VERA, P., S. AVARIA & P. MUÑOZ. 1996. Composición y distribución del fitoplancton de los fiordos adyacentes a Campos de Hielo Sur y su relación con algunos parámetros oceanográficos. Cienc. Tecnol. Mar, 19: 73-92.